1975年，普京畢業於列寧格勒大學法律系，獲經濟學博士學位(聖彼得堡國立礦業學院副博士)，隨後他加入克格勃，在列寧格勒區工作。在此期間，他與後來擔任俄羅斯國防部長的謝爾蓋·伊萬諾夫(sergei ivanov)相識。他在大學時加入了蘇聯共產黨，並沒有正式宣布辭職。
1976年，普京完成了克格勃的訓練，兩年後進入列寧格勒情報局機要部門。他在這個部門工作到1983，然後在莫斯科的克格勃學校學習了壹年。
從1985到1990，克格勃把普京派到東德，在那裏他得到了壹份小工作。但資料顯示，所謂的次要工作其實是間諜任務。普京在東德搜集了當時西德的經濟情報。兩德統壹後，普京被召回列寧格勒，之後，普京在列寧格勒大學國際事務系得到了壹個職位。
1991年8月20日，在克格勃密謀推翻蘇聯總統戈爾巴喬夫的時候，他辭去了在情報局的職務。
兩德統壹後，普京於1990年回到列寧格勒，先後擔任列寧格勒大學校長外事助理、聖彼得堡市長顧問、市政府對外聯絡委員會主席、聖彼得堡第壹副市長。
1991年，普京擔任列寧格勒國際聯絡委員會主席，分管市政府對外經濟關系。他在工作中的才華得到了同事們的好評。1994年3月，普京升任聖彼得堡市第壹副市長，並兼任國際聯絡委員會主席。他是索布恰克的得力助手，很受器重。索布恰克走到哪裏都帶著他，普京被戲稱為“格雷大主教”。
1996索布恰克在市長選舉中落敗，副市長雅克夫勒夫當選市長。普京不願留在聖彼得堡，通過他的同鄉丘拜斯來到莫斯科擔任俄羅斯總統事務局副局長，丘拜斯當時是葉利欽總統辦公廳主任。
1997年3月，普京出任俄羅斯總統辦公廳總務局副局長，主管法律和對外經濟關系。三個月後，他被調任總統辦公室主任。很快他被提拔為總統辦公室第壹副主任，主管地方經濟，與地方領導人打交道，檢查地方對外經濟關系，特別是監督他們如何使用中央政府提供的貸款。
1998年3月29日，葉利欽解除了俄聯邦安全會議秘書博爾久紮的職務，任命普京為其繼任者。5月，普京被任命為總統辦公廳第壹副主任。7月，葉利欽任命普京為俄羅斯聯邦安全委員會(原克格勃)主席。當基裏延科總理在克格勃總部為普京舉行簡短的就職儀式時，普京激動地說:“我終於回家了。”
1999年8月9日，普京被任命為俄羅斯三位第壹副總理之壹。之後前任總理領導的政府垮臺，俄羅斯總統葉利欽任命普京為總理。葉利欽還宣布，他希望普京接替他。普京還宣布接受葉利欽的任命。
1999年3月，普京擔任俄聯邦安全會議秘書，8月9日被任命為第壹副總理兼代總理。
1999 8月16日，國家杜馬以233票(84票反對，17票棄權)通過普京出任俄羅斯總理。
1999 12 31當晚，葉利欽突然宣布辭職，普京根據俄羅斯憲法成為代總統。為此，原定於2000年6月舉行的俄羅斯總統選舉提前到3月26日舉行。
2000年3月27日，俄羅斯中央選舉委員會主席維什尼亞科夫宣布，根據選票初步統計結果，普京代總統得票率超過50%，當選為俄羅斯聯邦第三任總統。